Die Volksmusikschule Eisenach wurde am 1. Juli 1953 gegründet. Sie bezog das Gebäude Goethestraße 42. Zum Direktor der Schule wurde Dr. Kurt Plesse berufen. Mit 70 Schülern sowie sieben haupt- und sechs nebenamtlichen Lehrkräften begann der Unterricht. Im September 1953 waren es bereits 350 Schülerinnen und Schüler, im Oktober schon 500. Die Anzahl der Lehrkräfte stieg rasch auf 30. Alle waren ausgebildete Musikpädagogen. Außenstellen und Stützpunkte wurden in Gotha, Ruhla, Creuzburg, Berka/Werra, Gerstungen, Mechterstädt, Treffurt, Wilhelmsthal, Eckardtshausen, Lauchröden, Madelungen, Schnellmannshausen und Mihla gebildet.
Zu Beginn des Schuljahres 1954/1955 wurde Hans-Joachim Graßni Direktor der Volksmusikschule. Unter seiner Leitung bezog die Schule am 1. Januar 1955 das Gebäude Kapellenstraße 24. Im Jahr 1955 waren 70 Prozent der 520 Schüler Schulkinder, 20 Prozent Jugendliche und 10 Prozent Erwachsene. Ein Drittel aller Lernenden kam aus dem Landkreis.
Durch einen Ministerratsbeschluss im Oktober 1961 wurden alle Volksmusikschulen in Musikschulen umgewandelt. Der Ausbildungsschwerpunkt veränderte sich von der Breitenarbeit hin zur Intensivierung der künstlerischen Ausbildung. Mit dieser Konzentration wurden auch die Stützpunkte verringert.
Der Gruppenunterricht wurde durch den Einzelunterricht verdrängt, die Struktur des Unterrichts zugunsten der Orchesterinstrumente verändert. Das Aufnahmealter wurde begrenzt und studienvorbereitender Unterricht eingeführt. Die Ensemblearbeit im Bereich der Orchesterinstrumente wurde verstärkt.
Seit dieser Zeit wurde die gesamte Musikschularbeit der ehemaligen DDR durch Verordnungen des Ministerium für Kultur reglementiert. Besonders Kindern von Arbeitern sollte der Zutritt zur Musikschule erleichtert werden. Das Leistungsprinzip rückte in den Vordergrund, es galt eine strenge Prüfungsordnung. Dadurch wurden Lehrer und Schüler in der musischen Ausbildung einem starken Druck ausgesetzt. Die Pflege der spezifisch Eisenacher Tradition barocker und kirchenmusikalischer Werke wurde erschwert, die Arbeit einiger Kolleginnen und Kollegen stark eingeschränkt.
Mit der politischen Wende im Jahr 1989 eröffneten sich durch den Wegfall des kulturellen Zentralismus auch für die Eisenacher Musikschule neue Perspektiven. Sie konnte nun im Lehrprogramm neue Wege gehen und ihr eigenes Ausbildungsprofil gestalten. 1990 wurde Günther Fingerhut zum Direktor der Musikschule berufen. Die Einrichtung wurde Mitglied im Verband deutscher Musikschulen und übernahm dessen Strukturplan.
1989 hatte die Musikschule 327 Schüler - diese Zahl war staatlich vorgeschrieben. Sie stieg bis 1993 auf über 800 und heute auf über 1.050. Der Wegfall der Altersbegrenzung, die Erweiterung des Angebotes, mehr Gruppenunterricht und Anmeldungen von Schülern aus dem nahen Hessen führten zu dieser Verdreifachung der Schülerzahlen.
Ein besonderes Ereignis in der Geschichte der Schule war der 21. März 1991. Am 306. Geburtstag von Johann Sebastian Bach wurde der Eisenacher Musikschule ihr ehrenvoller Name verliehen, mit dem sich ein besonderer Qualitätsanspruch verknüpft.
Im Jahr 1998 übernahm die nun kreisfreie Stadt Eisenach die Musikschule "Johann Sebastian Bach" in ihre Trägerschaft. Damit verbunden war der Umzug von der zu eng gewordenen Villa in der Kapellenstraße in das jetzige Gebäude in der Kurstraße 1. Seit 2004 ist Sylvia Löchner - früher selbst hier Schülerin - Leiterin der Musikschule.